A frigyláda  a Biblia Kivonulás című könyvében szerepel először, amely azokat a kőtáblákat tartalmazza, amelyekre a Tízparancsolat rá volt írva. A Kivonulás könyve, a Számok könyve és a Héberekhez írt levél némely hagyományos értelmezése szerint a bárka tartalmazta Áron kivirágzott botját , a manna egy részét és az első Tóra-tekercset is, ahogyan Mózes írta. Azonban a Királyok Könyvében az áll, hogy Salamon király idejében a láda csak a törvény két tábláját tartalmazta.

A Bibliában az áll, hogy a frigyláda Isten parancsára épült, a Sínai-hegyen Mózesnek adott utasítások szerint . Isten  két kerub által kommunikált Mózessel arról, mivel fedjék be a tárgyat. Egyesek szerint két bárka is létezett: egy ideiglenes, amelyet maga Mózes készített és később egy másik, amelyet Becalel alkotott. A Kivonulás könyve részletes útmutatást ad a bárka felépítésére vonatkozóan: két és fél könyök hosszú, msáfél könyök széles és szintén másfél könyök magas . Ezután teljesen be kellett vonni arannyal, a bárka fölé pedig szintén arany kerubokkal díszített  fedelet helyeztek el.  A Biblia arról tudósít, hogy az izraeliták Egyiptomból való kivonulásakor a ládát a papok vitték a nép elé. Amikor a papok bevitték a bárkát a Jordán medrébe, a folyó vize elvált, és utat nyitott mindannyiuk számára. Aztán Jerikó városa mellett a frigyládát hét napon keresztül hordozta  hét pap  a város falai körül,  akik hét kürtöt fújtak. Miközben vitték, a frigyládát fátyolba, bőrbe és kék ruhába csavarták, hogy elrejtsék azt a kíváncsiskodó szemek elől.  Amikor kitört a filiszteusokkal vívott háború, a ládát katonai táborba vitték. Miután a filiszteusok győzedelmeskedtek és kifosztották a tábort, hadizsákmányként magukkal vitték a frigyládát székhelyükre,  Ashdod-ba. Itt Dagon isten szentélyében helyezték el.  Nem sokkal ezután pestis tört ki a városban. A megrémült filiszteus vezetők a csapást az idegen istenség haragjának hitték, ezért egy követség útján visszajuttatták a frigyládát az izraelitáknak. I.e. 1000 körül Dávid király vitette Jeruzsálembe.  Salamon uralkodásának idejében, amikor felavatták az elkészült jeruzsálemi Nagy Templomot,  a szövetség ládáját a templom legbelső fülkéjében, a Devir-ben helyezték el. Ide, a Szentek szentjébe egyszerű földi halandó sohasem tehette be a lábát, még a főpap is csak évente egyszer járulhatott a frigyláda színe elé. Egy i. e. 100 körül írt beszámoló szerint Jeremiás próféta elvitte a ládát és a tömjén-oltárt, majd eltemette őket egy barlangban a Nébo-hegyen (Jordániában). Tájékoztatta híveit, hogy mindaddig maradjon titokban rejtekhelye, amíg Isten újra össze nem gyűjti népét, amegszállók pedig kivonulnak Izrael földjéről.

Az etióp ortodox egyház azt állítja, hogy a frigyládát a Sion Mária-templom melletti kincstárban őrzik, amelyet néha rituális körmenetek során be is mutatnak. Egy legenda szerint ugyanis a szépségéről messze földön híres etióp királynő, Makeda ( Sába királynője)  Salamon király palotájába látogatott. Salamon amint meglátta őt, rögtön beleszeretett a királynőbe. A vonzalom kölcsönös lehetett a két koronás fő között, mivel Makedának a Jeruzsálemben eltöltött szép napok emlékeként fia született Salamontól. A királyi nászból származó gyermek lett az etióp Menelik-dinasztia első uralkodója. A zsidó hitre áttért Makeda-nak Salamon elkészíttette a frigyláda pontos másolatát, amit a trónörökössel, Menelik-kel akart elküldeni a királynőnek. A legenda szerint azonban Menelik titokban kicserélte a két ládát, így az eredetit vitte magával Abesszíniába. Axum-ban helyezték el, a Zion templom alatti sziklakamrában, amely  a mai napig is ott van. A frigyláda kultusza olyan erős az etióp keresztények között, hogy az ország minden kopt templomában megtalálható a másolata.

A dél-afrikai és zimbabwei lemba nép tagjai azt állították, hogy őseik délre vitték a frigyládát, végül a Dumghe-hegység mély barlangjában rejtették el. Tudor Parfitt, aki megpróbált utánajárni a legenda valóságtartalmának, 2008-ban közzétette kutatásainak eredményeit. Ezekben az állt, hogy a lembák által leírt szent tárgy, a ngoma lungundu, vagyis a mennydörgések doboza a frigyládával hasonló tulajdonságokkal rendelkezett: méretben megegyezett azzal, papok hordták rúdak segítségével,  valamint az istenükkel fennálló kapcsolatot szimbolizálta. Egy másik elmélet szerint a frigyládát a templomosok elvitték Franciaországba, miután a keresztes hadjáratok idején megtalálták azt.  Mások szerint pedig Rómában kötött ki, ahol végül a Lateráni Szent János-bazilikánál keletkezett tűzben elpusztult.  Ír legendák szerint a láda valójában Tea Tephi egyiptomi hercegnő sírjánál található , aki az i.e. VI. században érkezett Írországba, ahol Érimon ír királlyal kötött házasságot. 

2007-ben Ronnie Reich és Ellie Shukron régészek találtak egy alagutat, amely a Templom-hegytől a városon kívülre futott. Talán ezen át vitték a frigyládát biztonságos helyre hajdanán Jeruzsálem elpusztítása előtt. Ark Barfield, miután több mint húsz évig tanulmányozta az ókori Qumran települést, arra az álláspontra jutott, hogy ez a város lehetett a frigyláda nyughelye. Barfield meggyőződését egy réztekercs is alátámasztja, amelyet a Holt-tengeri tekercsek között fedeztek fel. A Salamon templomában lévő elrejtett kincsekről tartalmaz utasításokat.